La historia de Castril se remonta a tiempos prehistóricos, como lo demuestran los numerosos hallazgos arqueológicos encontrados en la zona. Durante el periodo ibérico, la región estuvo habitada por la tribu de los bastetanos, quienes construyeron un asentamiento fortificado en la zona conocida como "El Castellón". Este lugar fue utilizado tanto por los bastetanos como por los romanos posteriormente como una posición estratégica debido a su ubicación en un cerro elevado y con vistas al río Castril.
Con la llegada de los romanos, Castril se convirtió en un importante enclave militar y económico. Los romanos construyeron una fortaleza y una red de caminos en la región. Además, aprovecharon los recursos naturales de la zona, como la explotación minera y la agricultura.
Tras la caída del Imperio Romano, Castril fue ocupado por los visigodos y más tarde por los árabes durante la invasión musulmana de la península ibérica. Durante el periodo de dominio musulmán, la localidad adquirió el nombre de Qaṣṭīl, que significa "castillo" en árabe. La presencia árabe dejó una huella importante en la arquitectura y la cultura de la zona.
En el siglo XIII, durante la Reconquista cristiana, Castril fue conquistado por las tropas del rey Alfonso VIII de Castilla. Posteriormente, la localidad pasó a formar parte del reino de Granada bajo el dominio de los nazaríes.
En 1488 la fortaleza capituló ante las fuerzas de los Reyes Católicos. Tras la toma de la fortaleza la población originaria abandonó prácticamente el lugar, bien por ser familias de las fuerzas nazarís bien por temor a los nuevos conquistadores; el resultado fue el despoblamiento casi total de la villa.
Los Reyes Católicos otorgaron el Señorío de Castril a su secretario Hernando de Zafra como recompensa a sus muchos servicios y en el se incluía «desde la hoja del árbol hasta la piedra del río«. Visto que D. Hernando, aparte de fiel servidor de los reyes, era un hombre de negocios comprendió bien pronto que pocas rentas podía obtener de un lugar despoblado y si gastos del mantenimiento de la fortaleza y su guarnición, por lo que el 13 septiembre de 1490 otorgó una «Carta Puebla» para la repoblación de Castril, hecho curioso es que fue la primera Carta Puebla no otorgada ni promovida directamente por el poder real en los nuevos territorios conquistados a los nazarís.
En la actualidad, Castril es conocido por su belleza natural y su entorno montañoso. El Parque Natural de Castril, situado en los alrededores, ofrece una gran diversidad de paisajes y es un destino popular para el turismo rural y el senderismo.